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ESTUDIO MORFOMÉTRICO CORRELACIONAL EN EMBRIONES HUMANOS PERTENECIENTES A LA EMBRIOTECA DE LA UNIVERSIDAD DE CIENCIAS MÉDICAS DE VILLA CLARA

Autores:
María Aimée Vila Bormey (1), María Nelia Martínez Lima (2), Belkis Alfonso Águila (3), Larissa Silverio Ruiz (4), Yanely Surí Santos (5), Alfredo Santana Machado (6), Lina Noa Marrero (7), Ana Licet Luna Alonso (8)
(1) Especialista de Segundo Grado en Embriología. Profesora e Investigadora Auxiliar. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara
(2) Especialista de Segundo Grado en Embriología. Profesora e Investigadora Auxiliar. Máster en Educación Médica. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara
(3) Especialista de Primer Grado en Embriología. Profesora Auxiliar. Máster en Psicopedagogía. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara.
(4) Especialista de Primer Grado en Embriología. Instructora.  Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara.
(5) Especialista de Primer Grado en Embriología. Asistente. Máster en Psicopedagogía. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara.
(6) Licenciado en Cibernética. Profesor Auxiliar. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara.
(7) Especialista de Segundo Grado en Embriología. Profesora Auxiliar. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara
(8) Estudiante de 5to año. Medicina. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara
e-mail primer autor: mariavb@infomed.sld.cu

INTRODUCCIÓN

La anatomía cuantitativa de órganos en el periodo embrionario humano no cuenta aún con suficientes referentes, no obstante, hay algunos reportes internacionales de estudios morfométricos cardiacos en ellos 1,2 y varios reportes nacionales que nos acercan a las dimensiones de algunos órganos, por ejemplo corazón, tubo neural y pulmones. 3-7  
Resultados sobre biometría embrionaria externa fueron publicados por los autores en su trabajo titulado “Los estadios embrionarios 20, 22 y 23 de Carnegie: una perspectiva cuantitativa”; el mismo se basó en 17 especímenes de la embrioteca de la Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara (UCM VC), entre ellos los que se incluyen en el presente trabajo, en el mismo se caracterizó cuantitativamente el peso, la LCR y los diámetros corporales cefálicos, torácicos y abdominales.3
El desarrollo tecnológico aplicado a los medios de diagnóstico prenatal aproxima notablemente a estos a edades cada vez más tempranas de la concepción humana, en busca de diagnósticos más precoces de aquellas desviaciones del desarrollo y de soluciones a estos graves problemas; esto reafirma la necesidad de creación de nuevos conocimientos con bases científicas, lo que ayudará al progreso de la medicina embrionaria y en la identificación de desviaciones del desarrollo en general y de órganos en particular, cuyas malformaciones tienen un importante impacto en la morbimortalidad perinatal. 8
Entre los órganos más apreciables de la anatomía embrionaria, se encuentran el corazón y el hígado, cuyas dimensiones justifican la notabilidad que tienen en el perfil ventral del embrión en el que conforman la prominencia pericardiohepática. 9 Las considerables dimensiones del corazón se argumentan por su función de bombear sangre no solo a los tejidos embrionarios sino a la placenta, estructura anexa relativamente distante; esto hace que este órgano en periodo embrionario y parte del fetal sea grande comparativamente con aquel en etapas postnatales.
El hígado, por su parte, es el órgano más voluminoso en el embrión, juega importantes roles en la hematopoyesis, la producción  de Alfa feto proteína, el metabolismo, el equilibrio endocrino etc; su tamaño es tal que impide el alojamiento temprano de las asas intestinales de rápido crecimiento, por lo que estas deben salir al celoma extraembrionario del cordón umbilical, fenómeno conocido como “hernia umbilical fisiológica”; la cual no se reduce hasta que se produce el crecimiento de la cavidad abdominal. 10
El desarrollo y la maduración del pulmón se describe según sus caracteres histológicos; en función de esto, se establecen diferentes períodos o fases; las clasificaciones más comunes incluyen cuatro etapas: pseudoglandular, canalicular, sacular y alveolar. Al concluir el periodo embrionario (ocho semanas), el pulmón se encuentra en la etapa pseudoglandular. 11
Los pulmones no son relevantes en su tamaño si los comparamos con los otros órganos antes mencionados, aunque esto lo compensa su carácter bilateral; se está produciendo en ellos una sucesión de divisiones dicotómicas en el árbol bronquial, lo que constituye la principal forma de crecimiento en este momento. 11,12 Su bilateralidad y coincidencia transitoria con el corazón en la misma cavidad, la notoriedad del hígado, así como el impacto de los tres órganos en la fisiología y patología congénitas justifican el interés de un estudio de ellos en relación con la biometría general del embrión desde la perspectiva morfométrica en etapas tan tempranas, por lo que el objetivo del presente trabajo fue establecer posibles asociaciones entre la biometría externa del embrión humano en estadíos finales del periodo embrionario y la morfometría de órganos como corazón, pulmones e hígado.

METODOLOGÍA

Se realizó un estudio correlacional en embriones humanos pertenecientes a la Embrioteca de la Facultad de Medicina de la Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara (UCM-VC).
Universo: total de embriones humanos pertenecientes a la Embrioteca, que se encuentran en estadios finales del periodo embrionario (20 al 23 de Carnegie), por tanto con mayor grado de desarrollo (semana 8). 13  
Criterios muestrales

Embriones catalogados como normales por su morfología.

Embriones con datos morfométricos macroscópicos o externos documentados.

Embriones con datos morfométricos microscópicos o internos de al menos uno de los tres órganos corazón, pulmones o hígado documentados. A partir de esto se establecieron grupo estudio corazón, grupo estudio pulmones y grupo estudio hígado.

La muestra quedó conformada por:

 


Embrión

Estadío

Grupo  Corazón

Grupo Pulmones

Grupo Hígado

M- 21-22-L

20

x

x

M-170-19-T

20

x

M-3-20-L

20

x

x

M-37-20-T

20

x

M- 88-27-T

22

x

x

x

M-171-26-L

22

x

M-75-25-L

22

x

x

x

M-89-24-L

22

x

x

M-26-28-T

23

x

x

x

M-29-30-L

23

x

M-60-27-L

23

x

x

x

Totales

11

6

9

7

Fuente: Embrioteca UCM VC
Operacionalización de las variables.
La morfometría externa o macroscópica de esos 11 embriones incluyó las variables siguientes:

LCR: longitud cráneo raquis, expresada en mm y tomada con pie de rey.

Peso: expresado en gramos y tomado con balanza digital marca Gibertini, calibrada y autorizada para uso por el centro de metrología de la Oficina Territorial de Normalización (OTN) de la provincia de Villa Clara.  

DAPT: distancia anteroposterior del tórax, expresada en mm y tomada con pie de rey.

DTT: distancia lateral del tórax, expresada en mm y tomada con pie de rey.

DAPA: distancia anteroposterior del abdomen, expresada en mm y tomada con pie de rey.

DTA: distancia lateral del abdomen, expresada en mm y tomada con pie de rey.

Para la morfometría interna o microscópica los especímenes se procesaron por técnica de parafina: Fijación en formol neutro al 10 % por 72 horas, deshidratación en alcoholes crecientes, aclaración en Xilol, inclusión en parafina, cortes seriados en micrótomo vertical con micraje de 10 micras en plano sagital ó transversal y tinción con H/E; esta morfometría incluyó las variables siguientes:

Área (A): Se obtuvo delineando los límites externos del órgano tanto en sección transversal como longitudinal mediante la opción de polígono que aparece en la barra de herramientas del software Scope Photo 3.0. Se expresó en mm2.

Distancia Antero Posterior (DAP): Se midió la distancia mayor existente entre los límites anterior y posterior del órgano tanto en sección transversal como longitudinal mediante la opción de línea que aparece en la barra de herramientas del software Scope Photo 3.0. Se expresó en mm.

Distancia Lateral (DLAT): En secciones transversales se midió la distancia mayor existente entre los límites derecho e izquierdo del órgano mediante la opción de línea que aparece en la barra de herramientas del software Scope Photo 3.0. En sección sagital esta distancia fue calculada al multiplicar el número de cortes en que aparece el órgano por el espesor de los mismos: 10 micras. Se expresó en mm.

Distancia Longitudinal (DLONG): En secciones transversales se obtuvo al multiplicar el número de cortes en que aparece el órgano por el espesor del corte (10 micras) y en los cortes longitudinales directamente por la distancia mayor existente entre los límites inferior y superior del órgano mediante la opción de línea que aparece en la barra de herramientas del software Scope Photo 3.0. Se expresó en mm.

Volumen (V): mediante la fórmula citada por Marantos Gamarra DG  1

 

ver
donde:
e = espesor del corte
ai= área del órgano en cada corte
n= número de cortes
Se expresó en mm3.
ada una estas variables, en las tablas correspondientes, se le adicionan letras mayúsculas en correspondencia con el órgano en que fueron determinadas: C para corazón, H para hígado y en el caso de pulmón se especifica PI o PD según se trate de pulmón izquierdo o derecho respectivamente.
Análisis estadístico. Los datos morfométricos tanto macroscópicos o externos como microscópicos o internos disponibles en bases de datos Excel fueron llevados a SPSS para Windows versión 15. Se realizaron análisis de correlación lineal entre ambos grupos de variables en los tres grupos estudiados.
Aspectos éticos. El estudio contó con el aval del Comité de Ética de Investigación de la Facultad de Medicina de la Universidad Médica de Villa Clara y la aprobación del Comité de Ética de Investigación de la Unidad de Investigaciones Biomédicas UNIB, de esta propia Universidad.

RESULTADOS

Los datos disponibles de la morfometría macroscópica y microscópica de los 6 embriones contemplados en el estudio del corazón se muestran en la tabla 1. Entre las variables morfométricas microscópicas del órgano el área osciló entre 3,72 y 8,27 mm2 con promedio de 5,79 mm2; el volumen varió entre 6,13 y 11,51 mm3 con promedio de 8,26 mm3. Las medidas en los tres ejes cardíacos, con lógicas variaciones individuales, tuvieron como promedio 2,96 x 3,03 x 2,48 mm en sentido anteroposterior, lateral y longitudinal respectivamente; fue discreto el predominio lateral. En estos especímenes las variables morfométricas macroscópicas evidenciaron como promedio LCR de 25,83 mm, peso de 2, 28 gr, DTT de 9,5 mm y DTA de 9,66 mm.
El estudio de correlación entre las variables microscópicas y macroscópicas mostró que DLATC se correlacionó de modo muy significativo con la LCR r = 0,953(**) y de modo significativo con DTT r = 0,820(*). Las restantes variables no mostraron correlaciones según el análisis efectuado.
En este grupo se exploró la relación entre la distancia lateral del órgano y la del tórax, de lo que se obtuvo que, con ligeras variaciones individuales, el promedio de esta relación fue 0,31.
Los datos disponibles de la morfometría macroscópica y microscópica de los 9 embriones contemplados en el estudio de los pulmones se muestran en la tabla 2. En el pulmón izquierdo el área (API) varió entre 0,57 y 6,96 mm2 con promedio de 2,99 mm2 en tanto el VPI osciló entre 0,41 y 6,9 mm3 con promedio de 2,67 mm3. Linealmente y como promedio este pulmón midió 2,07 x 1,29 x 2,85 mm en sentido anteroposterior, lateral y longitudinal respectivamente, lo que evidencia predominio discreto en el eje longitudinal.
En el pulmón derecho el área (APD) osciló entre 0,66 mm2 y 7,08 mm2 con promedio de 3,29 mm2. El VPD varió entre 0,51 mm3 y 8,39 mm3 con promedio de 3,15 mm3. Linealmente, y también como promedio, este pulmón midió 2,15 x 1,38 x 2,91 mm en sentido anteroposterior, lateral y longitudinal respectivamente, también con predominio discreto en el eje longitudinal.
En estos especímenes las variables morfométricas macroscópicas evidenciaron como promedio LCR de 24,44 mm, peso de 1, 99 gr, DTT de 8,66 mm y DAPT de 8,44 mm.
Los resultados del análisis de correlación lineal con valor estadístico en dichas series arrojaron que la LCR se correlacionó con API: r =0,814(**); APD: r=0,847(**); VPI: r= 0,865(**); VPD: r= 0,868(**); DAPPI: r= 0,918(**); DAPPD: r=0,797(*); DLATPI: r = 0,897(**) y DLATPD: r = 0,954(**). Todas altamente significativas. Por su parte el peso del embrión se correlacionó con las variables microscópicas API:r =0,802(**); APD: r = 0,842(**); VPI:r =0,809(**);  VPD: r =0,782(*); DAPPI:r = 0,805(**); DAPPD :r = 0,723(*); DLATPI:r = 0,894(**);  DLATPD: r = 0,870(**); DLONGPI:r =  0,713(*)  y DLONGPD: r =  0,716(*). Algunas de ellas significativas y otras altamente significativas.
La DTT se correlacionó, en el pulmón izquierdo, con las variables VPI: r = 0,695(*), DAPPI: r = 0,719(*) y DLATPI: r =0,878(**); mientras en el pulmón derecho las correlaciones fueron con APD: r =0,708(*), VPD: r =0,687(*), DAPPD: r =0,743(*) y DLATPD: r =0,891(**). Algunas de ellas también significativas y otras altamente significativas. La DAP del tórax en el pulmón izquierdo se correlacionó con la DAPPI: r = 0,727(*) y la DLATPI: r = ,803(**), y en el lado derecho igualmente lo hizo con DAPPD: r= 0,763 (*) y DLATPD: r =0,824(**); algunas de manera significativa y otras altamente significativas.
Por otra parte, los datos morfométricos disponibles de los 7 embriones contemplados en el estudio del hígado y sus promedios se exponen en la tabla 3. Como se observa en dicha tabla el AH varió entre 10,44 mm2 y 27,79 mm2 con promedio de 18,44 mm2. El VH osciló entre 15,14 mm3 y 66,09 mm3 con promedio de 39,54 mm3. Linealmente el hígado tuvo como promedio 5,45 x 4,57 x 4,45 mm, lo que denota predominio en el eje anteroposterior. Los embriones de este grupo de estudio tuvieron como promedio 24,71 mm de LCR; 2,15 gr de peso, DTA y DAPA de 8,71 y 9,28 mm respectivamente. Los resultados del análisis de correlación lineal con valor estadístico en este grupo evidenciaron asociación lineal directa con un nivel de significación de 0.01 bilateral de la LCR con respecto a la DLATH: r=0, 916, mientras la DTA reveló una significación al nivel 0.05 bilateral con la DLATH: r=0,769.

DISCUSIÓN

Linealmente y como promedio, el corazón mostró predominio en su eje lateral, seguido por el anteroposterior y el sagital, aunque se observaron diferencias individuales en estas dominancias, como puede observarse, no son notables las mismas, lo que apunta a una forma mayormente simétrica del órgano.  Un estudio morfométrico cardíaco anterior llevado a cabo con otros embriones de esta misma embrioteca mostró también predominio del corazón en sentido transversal o lateral.5 
Marantos Gamarra obtuvo volúmenes cardiacos calculados entre 3,05 y 5,16 mm3 para embriones del estadio 16 (8-11 mm LCR), estadio inferior a los contemplados en el presente estudio por lo que los valores que reporta son también inferiores. 1
Parte de los resultados de la morfometría cardiaca en que se basa este trabajo han sido comunicados en artículos anteriores de los autores, tal es el caso de: Una aproximación a las dimensiones cardíacas en el embrión humano del estadio 22 de Carnegie 7 y ¿Puede la longitud cráneo-raquis predecir el tamaño cardíaco en embriones humanos?; en este último resultó interesante la correlación altamente significativa hallada entre LCR y distancia cardiaca anteroposterior, con un coeficiente de correlación altamente significativo (r=0, 978). 5  
EL presente reporte, con una muestra mayor, no corroboró esta correlación pero si la existente entre la distancia transversa del tórax del embrión y la distancia transversa del corazón, correlación significativa y también lógica, pues el corazón es un órgano intratoráxico y no sería racional explicar un crecimiento cardiaco en ese plano sin que esté ocurriendo también en el tórax, lo que reafirma cuantitativamente, la armonía de crecimiento del corazón y la región anatómica del embrión que lo contiene, es decir el tórax.
Son numerosos los reportes de las mediciones del corazón en etapas más avanzadas de la gestación, incluido el propio primer trimestre pero en semanas más avanzadas, la mayoría mediante ecocardiografía, entre ellos se halla la tesis doctoral “Utilidad de la medición del eje cardiaco en la ecografía del primer trimestre de la gestación”, en dicha memoria escrita el autor plantea que el tamaño cardiaco se valora midiendo el área cardiaca, que en condiciones fisiológicas es inferior a un tercio del área torácica, o bien mediante la relación entre el diámetro transverso del corazón y el diámetro transverso del tórax que debe ser inferior a 0.5.14 Esto evidencia la importancia de las variables morfométricas diámetro transverso cardiaco y toráxico, las cuales fueron evaluadas en el presente estudio; en una primera aproximación a esta relación se encontró que en todos los especímenes la misma fue también inferior a 0,5 (tabla 1), esto presupone ahondar en esta relación en una muestra mayor de especímenes normales en busca de mayor confiabilidad a la relación encontrada en la etapa.
Respecto a la morfometría pulmonar se corroboró, ahora con una muestra mayor, la dominancia pulmonar derecha reportada en trabajo anterior de los autores con tres especímenes de esta misma serie, 6 el predominio lineal del pulmón como promedio, con marcadas diferencias individuales,  se hace en el eje longitudinal; pudieran influir en estas diferencias morfométricas además del tamaño muestral  el plano de corte de los especímenes y plantea por tanto la necesidad de realizar un estudio que evalúe los resultados según el plano de corte, en este y otros órganos.
Fueron múltiples las correlaciones halladas entre la morfometría externa del embrión y sus pulmones, se destaca la homología de las mismas en ambos lados. Se enfatiza en la variable peso por sus correlaciones con todas las variables microscópicas de ambos pulmones, seguida por la LCR que se correlacionó con todas menos la distancia longitudinal, en ambos pulmones también. Esto denota una fuerte asociación entre el crecimiento del embrión en sus parámetros biométricos más generales con el crecimiento de los pulmones en todas las dimensiones, recordemos que estos órganos atraviesan su etapa pseudoglandular caracterizada esencialmente por la continua división dicotómica del árbol bronquial para formar bronquiolos terminales, 11,12 lo que parece incidir en la morfometría del órgano. Las correlaciones entre ambas distancias del tórax y los pulmones, denotaron coherencia entre el crecimiento lineal de estos en los ejes anteroposterior y lateral con iguales ejes de la cavidad toráxica; con el eje longitudinal del pulmón, pese que fue el que más se incrementó, no pudo explorarse esta asociación pues no existe una medida homóloga en el tórax, sin embargo se asoció bilateral y significativamente con el peso, importante parámetro biométrico general del embrión. Además de estas correspondencias lineales la DTT se correlacionó con las variables área y volumen en el pulmón derecho, y volumen en el pulmón izquierdo, lo que reafirma armonía entre el crecimiento del tórax y el de los pulmones vistos estos últimos desde la bidimensión y la tridimensión respectivamente.
El hígado, por su parte, mostró predominio en el eje anteroposterior. Antes se comentó que este órgano, de conjunto con el corazón es muy notable en el perfil ventral del embrión, por lo que es de esperar la dominancia en este eje. 
Una correlación interesante y muy significativa se dio entre la longitud cráneo-raquis (LCR) y la DLATH, lo que evidencia una concordancia entre el crecimiento lineal embrionario y el crecimiento hepático en estos estadíos, que lo hace mayormente en sentido transversal, coincide este desarrollo transverso con la DTA, aspecto ratificado por la correlación significativa de esta distancia con la DLATH.  Lo anterior confirma la relación que guardó el crecimiento embrionario y hepático en estos embriones. No se encontró correlación entre el volumen hepático y las restantes variables, sobre todo peso embrionario, aunque numerosos estudios llevados a cabo en fetos plantean el valor de este órgano como predictor del crecimiento y desarrollo prenatal, existen normogramas de volumen hepático para el período fetal mediante ultrasonografía tridimensional que postulan el volumen hepático como posible marcador de retardo de crecimiento intrauterino. 15 Es dable que estas asociaciones se hagan evidentes en etapas más avanzadas del desarrollo o puedan aparecer en estudio semejante al presente con mayor muestra.
En general no se encuentran en la bibliografía consultada reportes de trabajos similares con los cuales confrontar estos resultados.

CONCLUSIONES

Las correlaciones halladas plantean la posibilidad de explorar predicciones del tamaño de órganos internos en el embrión con base en parámetros biométricos generales como LCR, peso y algunos diámetros corporales, lo cual pudiera ser de interés para el campo de la medicina prenatal.

BIBLIOGRAFÍA

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González Lorrio F. Morfometría cardíaca embrionaria. [Tesis doctoral]. Madrid: Universidad Complutense de Madrid. 2005. Disponible en: http://tesis.com.es/documentos/morfometria-cardíaca-período-embrionario/

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Sadler TW. Aparato respiratorio En: Langman’s Medical Embryology. Philadelphia: Wolters Kluwer 13th edition 2016 p 218-224 Disponible en: http://booksmedicos.org

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ANEXOS
Tabla 1. Resultados de la morfometría externa e interna. Embriones del grupo estudio corazón.


Embrión

AC

VC

DAPC

 

DLATC

DLONGC

LCR

Peso

DTT

DAPT

Relación
DLATC/
DTT

M-21-22-L

4,31

2,91

 

1,74

2,32

22

1,46

8

8

0,21

M-75-25-L

3,72

6,13

2,48

 

2,78

2,94

25

2,64

10

11

0,27

M-171-26-L

4,92

8,93

2,37

 

2,78

2,99

26

1,95

9

10

0,3

M-88-27-T

7,56

6

3,45

 

3,4

1,57

27

2,35

10

10

0,34

M-60-27-L

6

11,51

2,98

 

3,27

3,46

27

2,76

10

8

0,32

M-26-28-T

8,27

8,75

3,6

 

4,23

1,64

28

2,53

10

11

0,42

Promedios

5,79

8,26

2,96

 

3,03

2,48

25,83

2,28

9,5

9,66

0,31

Fuente Base de datos

Tabla 2. Resultados de la morfometría externa e interna. Embriones del grupo estudio pulmones.


Variables

 

Embriones

 

Promedios

M-170-19-T

M-37-20-T

M-3-20-L

M-75-25-L

M-88-27-T

M-89-24-L

M-60-27-L

M-26-28-T

M-29-30-L

API

0,57

1,08

2,35

3,14

2,09

3,11

4,35

3,27

6,96

2,99

APD

0,66

1,36

2,59

3,56

2,68

3,36

4,75

3,61

7,08

3,29

VPI

0,41

1,15

0,96

2,65

1,92

2,53

4,2

3,35

6,9

2,67

VPD

0,51

1,47

1,17

2,99

2,32

2,55

4,51

4,48

8,39

3,15

DAPPI

1,14

1,79

1,2

2,03

2,13

1,99

2,22

2,77

3,39

2,07

DAPPD

1,46

2

1,39

2,17

2,78

2,13

2,35

2,93

2,21

2,15

DLATPI

0,82

1,05

0,78

1,42

1,56

1,32

1,62

1,67

1,42

1,29

DLATPD

0,78

1,03

0,76

1,41

1,8

1,21

1,7

1,98

1,8

1,38

DLONGPI

0,93

1,67

2,44

3,26

1,7

3,87

4,13

2,09

5,61

2,85

DLONGPD

1,02

1,77

2,68

3,18

1,72

3,98

4,36

2,35

5,15

2,91

LCR

19

20

20

25

27

24

27

28

30

24,44

PESO

0,59

0,88

1,2

2,64

2,35

2,16

2,76

2,53

2,88

1,99

DTT

7

6

7

10

10

8

10

10

10

8,66

DAPT

5

6

7

11

10

8

8

11

10

8,44

Fuente Base de datos

Tabla 3. Resultados de la morfometría externa e interna. Embriones del grupo estudio hígado.


Embrión

AH

VH

DAPH

DLATH

DLONGH

LCR

Peso

DTA

DAPA

M-3-20 – L

10,44

15,14

4,62

2,5

4,11

20

1,2

8

9

M-21-22-L

12,98

19,19

4,36

2,88

4,34

22

1,46

7

9

M-75-25-L

14,1

36,21

5,6

4,05

4,9

25

2,64

9

10

M-88-27-T

27,79

35,13

5,98

6,95

2,33

27

2,35

10

10

M-89-24-L

22,78

66,09

6,3

4,27

6,05

24

2,16

8

9

M-60-27-L

14,18

54,79

5,44

4,99

5,57

27

2,76

10

9

M-26-28-T

24,77

50,23

5,86

6,4

3,85

28

2,53

9

9

Promedios

18,14

39,54

5,45

4,57

4,45

24,71

2,15

8,71

9,28

Fuente Base de datos

 

Comentarios sobre el trabajo

  • Excelente trabajo
    Dr.C. Pedro Augusto Díaz Rojas (Universidad de Ciencias Médicas de Holguín) (2018-11-28)
Cierre de comentarios el día 2019-12-01.
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