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Morfovirtual 2018

 

CARACTERIZACIÓN DE LOS TELOCITOS. IMPORTANCIA EN LA FISIOLOGÍA DEL SISTEMA REPRODUCTOR FEMENINO Y LA PLACENTA

Autores:
Modeste Nande Doubre1, Zulema Ramírez Carmenate2, Lucía González Núñez3
1Estudiante 3er año medicina, FCM Enrique Cabrera, La Habana, Cuba, 2Profesor Auxiliar, Investigador Auxiliar, Dpto. Ciencias Morfológicas, Escuela Latinoamericana de Medicina, La Habana, Cuba, 3Profesor Titular Consultante, Investigador Titular, Dpto. Ciencias Morfológicas, Escuela Latinoamericana de Medicina, La Habana, Cuba
e-mail primer autor:modestenande@gmail.sld.cu

 

INTRODUCCCIÓN
Los telocitos (TCs) son un tipo de células intersticiales descritas en los últimos 10 años. Son difíciles de observar al microscopio óptico debido a su tamaño y morfología, pero son identificables al microscopio electrónico de transmisión.  Recientemente, la aplicación de inmunohistoquímica con anticuerpos específicos para vimentina, CD-34 y CD 117 ha facilitado su identificación al microscopio. (1,2,3)
Los telocitos fueron descubiertos en 2005 cuando el grupo de L. M.  Popescu de Bucarest, Rumania, describió un nuevo tipo celular que reside en el estroma de algunos órganos, la cual fue conocida como ICLC, siglas en ingles de (interstitial Cajal –like cells). Este grupo llamó a esta célula ICLC por ser semejantes a las células gastrointestinales canónicas de Cajal (ICC), las células marcapasos del intestino. Después de unos años, en 2008, M.S. Faussone - Pellegrini y su equipo de trabajo en Florencia, Italia, descubrieron la presencia de las ICLC descritas, en la capa muscular del intestino humano y notaron que eran diferentes de las ICC tanto en la ultraestructura como en el immunofenotipo. En 2010, después de haber confirmado la presencia de este tipo de célula especial en el estroma de muchos órganos y de haberlo caracterizado por la inmunohistoquímica y microscopio electrónico, ambos grupos se pusieron de acuerdo y describieron a un nuevo tipo de célula al que llamaron Telocito usando el prefijo griego "Telos" que significa a distancia y cito de célula. (1,2,4,5)
Objetivo general: Presentar a los telocitos como células de reciente descubrimiento
Objetivos específicos:

Describir las características morfofuncionales de los telocitos.

Describir la posible relación de los telocitos con el funcionamiento de diversos órganos del sistema reproductor femenino y la placenta

DESARROLLO
1- Localización de los TCs
Los TCs  han sido descritos  el intersticio de una gran variedad  de órganos: corazón (endocardio, pericardio , miocardio, válvulas), en el tracto digestivo y glándulas anexas ( esófago, estómago, duodeno, jejuno, hígado, glándulas salivales, vesícula biliar y páncreas exocrino), en el sistema respiratorio (tráquea, bronquios y pulmones), en el sistema urinario (riñón, pelvis renal, uréter, vejiga, uretra), en el sistema reproductor femenino (útero, trompas de Falopio, placenta, glándulas mamarias), en el sistema vascular (vasos sanguíneos, conducto torácico); en las membranas serosas (mesenterio y pleura) y en otros órganos (músculo esquelético, meninges y plexos coroideos, sinapsis neuromusculares, fascia lata, piel, ojo, próstata, hueso). Además, los TCs están distribuidos extensamente en vertebrados como peces, reptiles, aves, mamíferos. (1,2,3)
2- Características morfológicas
Los TCs son diferentes de los fibroblastos y de la célula madre mesenquimal en cuanto al perfil genético, la proteomíca y expresión de micro ARN (1,6,7) Actualmente, los métodos más demostrativos y extendidos para la identificación de los TCs Incluyen el microscopio electrónico de transmisión (MET), la inmunohistoquímica y la inmunofluorescencia. El MET es considerado el método más exacto para identificarlos. (1,8)
Estas células tienen un cuerpo celular pequeño y ovalado que contienen un núcleo rodeado por un escaso citoplasma. En el MET, su cuerpo celular mide en promedio 9.39 µm ± 3.26 µm (Fig.1). El núcleo ocupa aproximadamente 25% del volumen de la célula y contiene grupos de heterocromatina unidos a la envoltura nuclear.  El citoplasma perinuclear ocupa aproximadamente el 5% del cuerpo celular, es rico en mitocondrias particularmente en los podómeros y contienen pequeño complejo de Golgi, retículos endoplásmicos liso y rugoso y elementos de citoesqueleto fundamentalmente filamentos finos e intermedios. (9)
La célula está rodeada por el plasmalema, puede presentar lámina basal o no y cuando está presente puede ser fina o discontinua y presenta cavéolas.
La forma de los TCs depende del número de sus telópodos (Tps). Tiene forma piriforme si presenta un Tp, en huso si presenta dos Tps; triangular: tres Tps y cuatro o más Tps: estrellados (Fig.2). Su apariencia espacial es parecida a la de un poliedro con diferentes vértices en dependencia del número de los Tps. (4,5,10,11)
Los Tps son prolongaciones citoplasmáticas muy largas, las cuales son probablemente las más largas prolongaciones celulares presentes en el cuerpo humano (Fig.3). Los Tps están constituidos por prolongaciones citoplasmáticas muy finas que alternan con partes dilatadas nombradas podómeros (diámetro entre 250 - 300 nm), y contienen numerosas mitocondrias y perfiles del retículo endoplásmico. (1,2) 
Los Tps se caracterizan principalmente por:

Número: De 1 - 5, frecuentemente solamente 2 - 3 Tps son observables en una sección dependiendo del sitio y ángulo del corte.

 Longitud: De decenas a cientos de micrómetros medidos en las imágenes del MET. En condiciones favorables de cultivo celular su longitud puede ser variable.

Grosor: Es irregular, no alcanza los 0.2 µm que es el poder de resolución del microscopio óptico. En MET mide entre 0.10 µm ±0.05 µm (min=0.03 µm y máx.=0.24 µm).

 Aspecto moniliforme, con muchas dilataciones a lo largo de su cuerpo.

 Presencia de "Unidades liberadora de Ca2+” a nivel de las dilataciones en las cuales se encuentran las mitocondrias, elementos del retículo endoplásmico y cavéolas.

Se organizan en una red formando un sistema laberíntico con prolongaciones tridimensionales y solapado comunicando entre sí a través de uniones gap junción. (Fig. 4)

Se bifurcan de acuerdo con un patrón dicotómico. (Fig. 5)

Los Tps se comunican entre sí por uniones homocelulares formando una red tridimensional en el espacio intersticial en los bordes de las fibras musculares lisas. La conexión entre los TCs-exosomas-uniones intercelulares forma el equivalente del sistema nervioso primitivo. Estas características hacen a los Tps diferentes de las dendritas neuronales, las prolongaciones fibroblásticas y las miofibroblásticas. (2,12,13,14,15,16)
Además, los TCs se relacionan directamente mediante uniones homocelulares y heterocelulares y/o indirectamente mediante sustancias químicas, señales paracrinas/yuxtacrinas, microvesículas, exosomas, hormonas sexuales y microARNs, en contacto con células circundantes vecinas. (1,2)
Los nanocontactos heterocelulares se establecen con más frecuencia entre TCs y miocitos o TCs y células del sistema inmune. Su unión con los mastocitos demuestra su participación en los mecanismos inmunológicos.
Los TCs también rodean a las células madres con Tps y contactos heterocelulares. Además, establecen contacto con terminaciones nerviosas, vasos sanguíneos y diferentes tipos de células progenitoras. (1,2,9,16,17,18,19)
3- Características funcionales
Actualmente, los TCs son considerados como células con “misteriosas” funciones, sin embargo, aún faltan evidencias prácticas sobre sus propiedades actuales. Numerosas funciones están asociadas a los procesos de comunicación intercelular. (1)
Los TCs son responsables de la integración de señales en numerosos sistemas de órganos (como nervioso, vascular e inmune), pueden iniciar una respuesta inflamatoria bajo una agresión tisular. Los TCs regulan la homeostasia tisular induciendo la proliferación, la diferenciación, la regeneración y la reparación tisular por los contactos que establecen con las células madre y la transmisión señales bioeléctricas a larga distancia incluyendo. Los TCs intervienen en el mantenimiento de la matriz extracelular cuando se producen alteraciones y en la migración celular, así como en la organogénesis.  Además, los TCs participan la angiogénesis por la secreción del factor de crecimiento endotelial vascular (VEGF) y son de vital importancia en la protección antioxidativa secretando por ejemplo abundante superóxido dismutasa en la mitocondria. (1,2)
Como los TCs tienen elementos del citoesqueleto (miosina-14, periplakin), se predice que son capaces de detectar el estiramiento de la musculatura lisa en el crecimiento uterino durante el embarazo.
Los TCS secretan al menos tres tipos de vesículas extracelulares: exosomas, ectosomas y cuerpos multivesiculares a través de sus Tps y muy raramente por el cuerpo celular. También, secretan mediadores químicos como interleucina (IL)-6, VEGF y el óxido nítrico, factores de crecimiento, proteínas activadoras de macrófago α1 y α2 y el factor quimiotáctico de monocitos, citocinas adicionales incluyendo IL-2, IL-10, IL-13 y quimiocinas como la relacionada con el desarrollo de oncogenes/queratinocitos derivados de las secreciones por los TCs cultivados de corazón de roedor. Además, en la lesión isquémica inflamatoria a nivel renal activan la vía del factor kappa ß y regulan los niveles de ARNm de las citosinas proinflamatorias como la IL-1 y el factor de necrosis tumoral. (1,19,20,21)
Los TCs están involucrados también en la modulación eléctrica (electromodulación), de tejidos excitables como el músculo liso del intestino y del útero. Pueden espontáneamente iniciar la actividad eléctrica y modular la actividad glandular. Los canales iónicos como el canal T-calcio y la bomba calcio-potasio están presentes en los TCs. (1,2,10)
En cuanto al perfil genético, tres genes, Capn2, Fhl2, y Qsox1, se encuentran sobre-expresados en los TCs pulmonares en comparación con otras células. Telocitos que sobre expresan los Capn2 y Fhl2 pueden estar asociados con la regulación de la inflamación, de la reparación, de la respuesta inmune de los tejidos y el movimiento celular.  Además, el Capn2 es importante para la embriogénesis, lo que explica la participación de los TCs en la morfogénesis y también en la homeostasis tisular. (1,2,22,23)
4-Características de los TCs en el sistema reproductivo femenino
En la vagina, los TCs están en la capa muscular lisa. Segun Shafik et al. los TCs son capaces de generar ondas eléctricas lentas para desencadenar la contracción de las células musculares lisas. (1,2,10)
En el útero, los TCs están en el espacio intersticial del endometrio y del miometrio. Los TCs endometriales se observan en el estroma del stratum funtionalis y del stratum basalis rodeando a las glándulas endometriales siendo un soporte estructural de las glándulas y del estroma mientras que los TCs miometriales se interconectan con los haces musculares lisas formando una red tridimensional. Se sabe que los TCs constituyen alrededor del 3% de la población celular del miometrio de la mujer adulta no embarazada. (1)
En el miometrio, los TCs están involucrados en el mecanismo de la miogénesis contráctil durante el transporte del espermo, la implantación y el parto. Numerosos experimentos han demostrado que los niveles de los TCs en el miometrio y en el endometrio cambia en dependencia del estado reproductivo.
En la embarazada, se nota un incremento del número de los TCs del endometrio mientras que en la no embarazada su número se incrementa en el miometrio. En las mujeres en postparto, hay un incremento considerable de los TCs del miometrio y en el endometrio.
Antes de la pubertad, tanto en el miometrio como en el endometrio se observa un bajo nivel de los TCs mientras que el máximo nivel de los TCs en el endometrio se observa en la embarazada y en el miometrio en el postparto.
Los TCs producen ondas eléctricas lentas que desencadenan y coordinan la contracción del musculo liso por eso el nivel de los TCs del miometrio disminuye para prevenir un parto antes del término (aborto). Al contrario, su incremento después del parto está relacionado con la involución del útero acompañada por contracciones miometriales. En los TCs del miometrio están presentes canales T-calcio, los que participan en la generación de señales bioeléctricas endógenas responsables del comportamiento del entorno celular durante el embarazo y en el parto. (1) La expresión de la subunidad α del canal T-calcio en los TCs es menos intenso en el caso del miometrio de la no embarazada. Las hormonas esteroides y la oxitocina pueden regular la expresión de los canales T-calcio en los TCs de miometrio de la embarazada. Como los TCs tienen los receptores, las hormonas esteroides, regulan y sostienen las contracciones que dan inicio al trabajo en el parto.
Lo contrario se pone de manifiesto en el caso de la bomba calcio-potasio isoforme (SK3). Este tipo de canal iónico fue identificado en los TCs del miometrio de varias especies incluyendo la humana y la rata, pero con grandes variaciones entre las especies en el modelo de expresión y de regulación. El canal SK3 fue detectado a menudo en los TCs del miometrio de la no embarazada, mientras que en el miometrio de la embarazada se muestra una escasez del mismo. Una situación parecida de la expresión del SK3 se establece en el endotelio vascular durante el embarazo. Lo que se expresa también en los TCs y tienen una baja regulación en el embarazo reduciendo la contractilidad. Los TCs presentan un nuevo mecanismo de control de la excitabilidad de la musculatura lisa. Como fue planteado por Cretoiu et al., y Allix et al. Un posible mecanismo puede ser la vía tirosin-quinasa independiente de la vía de señalización. En el miometrio, los TCs contienen solamente en su exterior los canales compensadores de potasio, pero no en el interior. Hay también escasas ondas lentas de despolarización de regulación en los TCs del miometrio. (1,2,9)
Además, los TCs expresan la proteína “connexin 43” que es una proteína de gap junción, la cual es de vital importancia en la maduración de la decidua.
Además, el número de los TCs CD117 disminuye durante el embarazo en condiciones normales, eso previene las contracciones uterinas y el parto prematuro, porque los TCs CD 117 están involucrados en el mecanismo de contracción uterina.    
Un bajo nivel de estimulación por Laser de los TCs produce un rápido crecimiento de los Tps en el miometrio de la embarazada comparado con la no embarazada. El ángulo de desviación es muy acentuado en los TCs proveniente del miometrio de la mujer embarazada. Por eso surgieron aplicaciones en el campo de la terapia con Laser de bajo nivel en la medicina uterina regenerativa. Los Tps en el útero de la embarazada proliferan con mucha menos estimulación por láser comparado con los TCs de la no embarazada. En ambos casos, los Tps se acumulan alrededor del área de estimulación. (1,2)
En las trompas de Falopio, los TCs están localizados principalmente en la mucosa y entre las fibras musculares lisas de la capa muscular. En el oviducto, el número de los TCs disminuye en la endometriosis, embarazo ectópico tubular y salpingitis aguda. Probablemente eso es debido a la sobreproducción de iNOS, COX-2, LPO, estradiol tubular y resultado del daño celular. Yanget et al. han demostrado que, en la salpingitis aguda con afectación del oviducto, el nivel de los TCs disminuye considerablemente o puede haber una pérdida completa de los mismos. Sufren un daño severo o degeneración con anormalidades en múltiples ultraestructuras como la perdida de organelos, tumefacción nuclear, dilatación de RER, vacuolización citoplasmática, discontinuación o disolución de Tps, deformación o pérdida de las uniones intercelulares entre los TCs y los inmunocitos activados (eosinófilos) con secreción granular densa respectivamente.
El daño o la pérdida de los TCs puede alterar la actividad de las células madre, disminuyendo por ejemplo su capacidad de reparación y regeneración tisular induciendo por consecuencia la fibrosis en el oviducto afectado en la endometriosis. Eso puede conllevar a una disfunción en las trompas de Falopio y a la infertilidad.  Por otra parte, la reconstrucción de la red de los TCs puede ser de gran importancia para la reparación estructural y funcional en las enfermedades fibrosas de las trompas de Falopio.
Además, tienen los receptores de los estrógenos (alfa y PR-A) y actúan como órgano diana de las hormonas por lo que parte de su función está bajo un control hormonal, esos receptores son específicos en dependencia de la localización de los TCs. Los TCs endometriales juegan un papel importante en las uniones gap junción y tienen impacto en el desarrollo de un embarazo normal.
En los ovarios, los TCs se encuentran en el estroma de los ovarios de la rata y reaccionan positivamente a marcadores como CD34, vimentina, PDGFR-α y –β. Todavía no se sabe con precisión la función de los TCs ováricos, pero se piensa que estén involucrados en el mantenimiento de entorno celular.
En las glándulas mamarias: La existencia de los TCs en las glándulas mamarias fue confirmada en 2005. Forman la red de las glándulas inactivas en el estroma, principalmente en el espacio interlobular. Los TCs abarcan los capilares y los conductos glandulares sobre por sus Tps, los cuales reacionan positivamente a CD34, vimentina y partialmente positivo a CD10, sin embargo, hay una incongruencia de los estudios sobre la expresión de c-kit, Gherghiceanu et al. y Mou et al. confirman la presencia de este marcador mientras que Petre et al. lo niega. (1,2)
Los TCs de las glándulas mamarias participan en la organización del estroma para el mantenimiento del entorno glandular, cualquier alteración funcional de los TCs aumenta el riesgo para el desarrollo de neoplasia de mama.
Mou et al. han observado durante el desarrollo del de mama a los TCs participando en la formación de grupos celulares neoplásicas, con las cuales establecen contactos de tipo membrana-membrana. Su número aumenta en la proliferación de las células neoplásicas y disminuye en su apoptosis. Además, disminuye el número de contactos heterocelulares en el tejido neoplásico junto a otras células del estroma, los TCs contribuyen al desarrollo del neoplasma. Por lo que los TCs podrían ser una nueva alternativa en la terapia del cáncer de mama.
En la placenta, los TCs fueron descubiertas en las vellosidades troncales con sus procesos largos y delgados alrededor de los vasos sanguíneos o interpuestas entre las arteriolas y la membrana basal de las vellosidades intermedias. Los TCs   están conectados por gap junción en una extensa red en el estroma placentario entre el estrato compuesto por células musculares lisas y miofibroblastos alrededor de los vasos sanguíneos. Los TCs están en estrecho contacto con los mastocitos, las células de Hofbauer los miofibroblastos y las células musculares lisas. Además, mantienen estrechos contactos con células musculares lisas perivasculares a través de sus diferentes prolongaciones.
Los TCs de la placenta humana a término son positivos al CD34, vimentina, caveloina-1, VEFG e iNOS. Las funciones presuntivas de los TCs en la placenta están particularmente relacionales con su perfil inmunológico. Primeramente, como los TCs están localizados cerca de los vasos sanguíneos y la placenta es un órgano no inervado, refieren Bosco et al. que pueden estar involucrados en la regulación de la circulación sanguínea. En segundo lugar, los TCs expresan el VGEF y tienen impacto sobre la renovación tisular. Finalmente, forman puente intercelular entre dos células de Hofbauer. Además, presentan receptores de hormonas esteroides. Pueden tener un impacto en el desarrollo de la unión entre la placenta y el útero.
Los TCs ubicados cerca de pequeños vasos sanguíneos producen los factores relacionados con la angiogénesis (VEGF, óxido nítrico) y microRNAs proangiogénicos (miR126, miR130a, let-7-familia, miR-10, miR-155 y miR-503). Además, fue demostrado que son CD34 positivos, secretan vesículas (exosomas) con actividad angiogénica tanto in vitro como in vivo. Así mismo, los TCs producen significativa cantidad de miR-21,-22, -29, -199a, estrógeno y PRs. Los micro-RNA están involucrados en la patogénesis del leiomioma uterino lo que fue probado actualmente por investigaciones genéticas. Por consiguiente, los TCs tienen un impacto significativo en el desarrollo del leiomioma. (1,2,9)
En otros estudios, se demuestra la complejidad de los TCs en la proliferación adaptativa hepática en el embarazo. Hay aumento de los TCs CD34/PDGFR-α positivos en el hígado de la embarazada junto a la proliferación de hepatocitos.

CONCLUSIONES

El descubrimiento de lo Telocitos constituye un avance considerable en la evolución de las ciencias biomédicas.

Los TCs son la única oblación celular, localizada en el estroma de diversos órganos como en órganos del sistema reproductor femenino con numerosas características morfofuncionales específicas.

 Su importancia específica en el sistema reproductor femenino, está asociada a su participación en el mantenimiento del embarazo, en la inmunomodulación y la regeneración tisular.

Las alteraciones en número de estas células están asociadas a la fisiopatología de varios procesos patológicos como la pre-eclampsia, la endometriosis, la salpingitis aguda, el cáncer de mama, leiomioma tisular y el embarazo ectópico tubular

Sus características genéticas, inmunohistoquímicas y electrofisiológicas explican su importancia y aplicación en la medicina de regeneración y en la práctica terapéutica en procesos patológicos.

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